менимыми — еще один храповой механизм конструктивной нейтральной эволюции. Наблюдения, показывающие практически симметричное ослабление очищающего отбора для паралогов сразу же после дупликации, совместимы с моделью субфункционализации (Kondrashov et al., 2002).
Возникновение и эволюция сложности на уровне генотипа и фенотипа и отношение между ними составляют одну из главных проблем биологии, если не сказать главнейшую. Даже если оставить в стороне на время проблему фактического происхождения весьма существенной сложности, связанной с клеточным уровнем организации (см. гл. 11), нельзя не удивиться, почему эволюция жизни не остановилась на стадии простейших автотрофных прокариот, имеющих 1000–1500 генов. Почему же вместо этого эволюция продолжилась, произведя на свет сложных прокариот, обладающих более чем десятком тысяч генов, и, что еще более поразительно, эукариот, с их огромными, тщательно регулируемыми геномами, многими типами тканей и даже их способностью к созданию математических теорий эволюции?
Традиционный взгляд на эти проблемы явно или неявно сосредоточивается на сложности как на блистательном проявлении адаптации и силы естественного отбора. Соответственно, более сложные организмы традиционно считаются более развитыми, более успешными и, в некотором смысле, более важными, чем простые существа. Однако Стивен Джей Гулд предложил совершенно иную, стохастическую точку зрения на эволюцию сложности, случайное блуждание, метафорически описываемое им как походка пьяницы, вышедшего из бара на улицу[83]: даже если человек под воздействием большого количества алкоголя передвигается совершенно случайно, через какое-то время он в конечном счете окажется довольно далеко от двери бара, например в канаве с другой стороны дороги (Gould, 1997b). То же относится к эволюции сложности: по прошествии достаточного количества времени эволюция, запущенная «со столь простого начала», ожидаемо достигнет высокой сложности в результате чисто стохастических процессов[84]. Эта точка зрения на сложность вполне разумна, но является слишком абстрактной для удовлетворительной теории.
Как только стало возможным сравнение геномов простых (прокариот) и сложных (животных и растений) форм жизни, исследователи поняли, что в этих геномах есть что-то странное, вряд ли совместимое с идеей постоянного увеличения геномной сложности параллельно с ростом сложности организмов. Действительно, хотя геномы многоклеточных эукариот могут быть более сложными, чем у прокариот и даже одноклеточных эукариот, но в то же время эти сложные геномы чудовищно неупорядоченны и заполнены мобильными элементами и прочим мусором; они представляют собой состояния высокой энтропии, как подчеркивается оценками в этой главе. Концептуальный взгляд на этот парадокс сравнительной геномики привел к неадаптивной теории эволюции генома, разработанной в основном на основе стандартных формул популяционной генетики. Тем не менее, несмотря на этот простой аппарат, теория поставила существующие представления о природе эволюции генома с ног на голову. В соответствии с неадаптивной теорией эволюция сложности генома является не адаптацией как таковой, а скорее следствием первоначального увеличения энтропии, вызванного слабостью очищающего отбора и, напротив, увеличенной силой дрейфа, характерной для популяционных «бутылочных горлышек».
Как это ни парадоксально, увеличение энтропии генома, являющееся необходимым условием для последующего усложнения, может закономерно рассматриваться как «геномный синдром», как неспособность организмов с небольшим эффективным размером популяции справиться с распространением эгоистичных элементов и других процессов, ведущих к росту энтропии. Конечно, эволюция сложности сама представляет собой сложный процесс, и эволюция кооптированных последовательностей включает в себя множество очевидных адаптаций. Однако первоначальный энтропийный толчок является дезадаптацией, которую популяция изначально не в силах преодолеть. Частично последующая функциональная адаптация изначально нейтральных последовательностей компенсирует бремя возросшей геномной энтропии — другими словами, она позволяет организмам пережить рост своих геномов.
Реконструкции истории геномов и клеток, рассматриваемые в рамках неадаптивной парадигмы эволюции генома, привели к весьма удивительным выводам. Оказалось, что большая — вероятно, практически вся — история жизни шла отнюдь не в ключе «прогрессивной» эволюции в сторону увеличения сложности[85]. Вместо этого многие эволюционирующие линии пошли по пути оптимизации генома, при которой геномная энтропия и общая биологическая сложность генома падали, зачастую значительно, в то время как биологическая плотность информации росла. Некоторые другие линии, такие как наша собственная, пошли по пути задействования мусорных элементов (для регуляторных и структурных ролей, как в случае с РНКомом животных), что привело к резкому увеличению общей сложности, но лишь незначительному уменьшению энтропии. Таким образом, в этих линиях рост плотности биологической информации был весьма скромным, по сравнению с высокоэнтропийными состояниями, связанными с «бутылочными горлышками» в переходные эпохи.
Модели конструктивно нейтральной эволюции и субфункционализации паралогов дополняют неадаптивную теорию геномной эволюции, представляя убедительные сценарии неадаптивной эволюции сложности на уровне молекулярных фенотипов. В более широкой перспективе эти теоретические разработки, совместимые с эмпирическими данными сравнительной геномики, завершают пересмотр эволюционной биологии, начатый нейтральной теорией молекулярной эволюции. Последняя показала, что большинство мутаций, фиксирующихся в процессе эволюции, эффективно нейтральны и поддерживают, таким образом, нейтральность как подходящую нулевую гипотезу для всех молекулярных эволюционных исследований. Новые разработки сделали то же для эволюции генома и молекулярного фенома. Очевидно, что от нулевой гипотезы не ожидается полного описания любого процесса, не говоря уже о таком сложном, многогранном процессе, как эволюция жизни. Как мы видели, во многих случаях некоторые из предсказаний неадаптивной теории не исполняются из-за дополнительных сильных ограничений, вытекающих из особенностей образа жизни организмов. И конечно, положительный отбор и вызываемые им адаптации являются важнейшими аспектами эволюции. Однако похоже, что эти факторы проявляются локально на глобальном фоне более фундаментальных процессов, таких как давление очищающего отбора, определяемого эффективным размером популяции и эволюционными храповиками, что может приводить к неадаптивному появлению сложности.
Заканчивая эту главу, скажем несколько слов о понятиях эволюционного успеха и «прогресса». Идея «прогресса» может считаться полностью дискредитированной в узком, антропоморфном смысле слова, но увеличение сложности по-прежнему широко воспринимается как особенность «развитых» форм жизни и основная эволюционная тенденция. Противоположная точка зрения, представленная, вероятно наиболее ярко, Гулдом в нескольких книгах, ассоциирует эволюционный успех группы исключительно с ее распространенностью в биосфере и способностью процветать в различных нишах. В рамках неадаптивной теории естественно соотносить «успех» с большим эффективным размером популяции. С этой точки зрения эволюция сложности не имеет ничего общего с успехом группы и вместо этого запускается неудачами (популяционными «бутылочными горлышками») на каком-то этапе и сохраняющейся неспособностью эволюционировать в сторону большой популяции, эффективно поддерживающейся отбором. По-настоящему успешные и эффективные формы жизни просты и оптимизированны.
Adami C. (2002) What Is Complexity? Bioessays 24: 1,085—1,094.
Концептуальная статья, которая количественно определяет «физическую сложность» геномов (связанную с эволюционной сложностью, рассматриваемой в этой главе).
Gray, M. W., J. Lukes, J. M. Archibald, P. J. Keeling, and W. F. Doolittle. (2010) Cell Biology. Irremediable Complexity? Science 330: 920–921.
Обновленное, нетехническое обсуждение гипотезы конструктивной нейтральной эволюции. Достойно цитаты ради кристально ясного резюме: «Многие из макромолекулярных машин клетки кажутся избыточно сложными, имеющими больше компонент, чем требуют их функции. Как мы можем понять эту сложность в свете эволюции? Одной из возможностей является нейтральный храповой процесс, описанный более десяти лет назад и впоследствии названный конструктивной нейтральной эволюцией. Эта модель дает объяснение эволюции, способное противостоять селекционистским, адаптационистским представлениям, пронизывающим молекулярную биологию».
Koonin E. V. (2004) A Non-adaptationist Perspective on Evolution of Genomic Complexity or the Continued Dethroning of Man. Cell Cycle 3: 280–285.
Обсуждение смысла эволюционной сложности в свете неадаптивной теории Линча и общих следствий из новых идей об эволюции сложности.
Lynch M. (2007) The Frailty of Adaptive Hypotheses for the Origins of Organismal Complexity. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 104 Supplement 1: 8,597—8,604.
Краткое обсуждение новой, плюралистической точки зрения на эволюцию организмов, согласно которой естественный отбор является лишь одним из важных факторов эволюции. Цитата: «Истоки многих аспектов биологического разнообразия, от генно-структурных „украшений“ до инноваций на фенотипическом уровне, имеют корни в неадаптивных процессах, при этом популяционно-генетическая среда жестко задает направления, открытые для иследования эволюционным процессом».