Таким образом, исследования суммарных медленных колебаний потенциала показали отчетливые различия в их параметрах при обучении активной деятельности в сторону снижения, а при торможении выхода возбуждения на периферию в сторону повышения их амплитуды.
Трактовка генеза медленных колебаний потенциала при активном и заторможенном состоянии головного мозга представляет определенные трудности. Анализируя возможные механизмы внутреннего торможения, И. П. Павлов предполагал, что оно возникает вследствие прекращения работы соответствующих нервных клеток (Павлов, 1973, с.273). Это представление долгое время оставалось как бы само собой разумеющимся и для многих других исследователей внутреннего торможения. Однако факт повышения амплитуды колебаний потенциала в процессе выработки разных форм внутреннего торможения не согласуется с представлением о прекращении работы нервных элементов при отмене подкрепления.
Как уже говорилось, согласно общепринятому представлению, предложенному в 1935 г. (Adrian & Yamagiva, 1935), снижение амплитуды альфа и мю-ритмов трактуется как отражение десинхронизации, а повышение ее как отражение синхронизации в работе нейронов в соответствующем участке коры. Именно так трактуют изменения ЭЭГ при обучении людей и Г. Гасто с соавторами. Однако, Э. Эдриан и К. Ямагива предложили свою гипотезу в те времена, когда еще не было возможности сопоставления активности нейронов и динамики ЭЭГ в данном электроисточнике. Они предполагали, что повышение амплитуды ЭЭГ отражает повышение синхронности в работе нейронов, а в ответ на стимул каждый нейрон может продолжать работать в своем режиме, но они начинают разряжаться несинхронно, и поэтому амплитуда ЭЭГ, отражающая их усредненную активность, снижается. Согласно сведениям, приведенным в предыдущем разделе (Глава III, 3), представления Эдриана и Ямагивы правомерны лишь в отношении первой части их гипотезы – относительно генеза фоновых медленных колебаний потенциала. Применение термина «десинхронизация ЭЭГ» к периоду активного деятельного состояния мозга, когда амплитуда медленных колебаний биопотенциалов снижается, не правомерно, поскольку нами получены сведения о том, что при снижении амплитуды ЭЭГ на действие биологически значимого стимула синхронность в работе нейронов повышается (по активационному типу).
Другая трудность в интерпретации нейрофизиологического смысла изменений медленных колебаний биопотенциалов при обучении заключается в неопределенности локализации их электроисточника вследствие способности медленных колебаний к физическому распространению в объемном проводнике. Параметры колебаний потенциала, отводимых от данной структуры мозга, определяются не только степенью ее собственной активности, но часто положением ее по отношению к другому, более мощному генератору биопотенциалов.
Следовательно, для понимания сущности процессов, происходящих при обучении, необходимо использовать регистрацию активности отдельных клеточных элементов.
Изменения активности нейронов при обучении. В большинстве работ с регистрацией активности нейронов новой коры и других структур головного мозга при обучении реакции на неподкрепляемые раздражители исследовались не специально, а лишь для сопоставления их с ответами на активирующий условный стимул (УС). При исследовании динамики потенциалов действия обычно отмечалось, что на неподкрепляемые раздражители реакции нейронов либо менее интенсивны, чем на подкрепляемые стимулы, либо они имеют другой знак, чем ответы на активирующий УС (см. Jasper et al., 1960; Morrell, 1960; Horn, 1967; Василевский, 1968; Швырков и Безденежных, 1973; Шульгина, 1967, 1978; Fuster, Alexander, 1971; Kubota et al., 1974, 1996; Рабинович, 1975; Farley, Alkon, 1985; Watanabe, 1986; Чиженкова, 1998; Сторожук и соавт, 1998; Freeman, Nicholson, 1999; Repa et al., 2001 и др.). В некоторых работах отмечается наличие нейронов, более интенсивно отвечающих на тормозный стимул, чем на положительный. Особенно часто такие нейроны встречаются в анализаторе условного стимула.
Обоснование необходимости разработки методики одновременной записи поведения, суммарных медленных потенциалов и активности нейронов при обучении. Большинство авторов при описании динамики реакций нейронов на положительный и тормозные раздражители не отмечали какой-либо специфики в активности нейронов при выработке внутреннего торможения, включая латентное торможение (Best & Best, 1976). Для выявления этой специфики, очевидно, необходимо параллельно регистрировать изменения активности нейронов и медленных колебаний биопотенциалов. Как уже говорилось, генез медленных колебаний потенциала определяется взаимодействием ВПСП и ТПСП, т. е. взаимодействием возбудительных и тормозных нейронов. Повышение амплитуды медленных колебаний потенциала при выработке внутреннего торможения естественным образом заставляет предполагать, что в этом процессе участвует гиперполяризационное торможение. Это предположение высказывали и Г. Гасто и соавт. (1957), и A. Rougeul-Büser & P.Büser (1974) на основе регистрации поведения и ЭЭГ. Но, судя по освещению этой проблемы (вернее, по отсутствию его) в современных научных трудах и учебниках других авторов, ответ на вопрос, участвуют ли в выработке внутреннего торможения тормозные гиперполяризационные процессы, в настоящее время является кардинальной проблемой нейрофизиологии поведения. Попытки решения этой проблемы в теоретическом плане встречают определенные трудности. Прежде всего, необходимо согласовать сведения о длительности ТПСП, которая составляет миллисекунды и десятки миллисекунд, и длительности процесса внутреннего торможения – от нескольких секунд до нескольких минут. Память о тормозном значении стимула длится годы.
Другая трудность в исследовании этой проблемы имеет методический характер. В общей нейрофизиологии изучение тормозных процессов обычно проводится с применением внутриклеточного отведения на наркотизированных или обездвиженных животных, т. е. в условиях, исключающих возможность обучения поведенческим реакциям, а, следовательно, исключающих и прямое использование полученных данных для объяснения процессов, реализующих торможение поведения. Для экспериментального анализа роли тормозных процессов, известных из общей нейрофизиологии, в обеспечении выработки и реализации внутреннего торможения было необходимо найти такие показатели работы мозга, которые позволяли бы однозначно трактовать взаимодействие возбудительных и тормозных процессов при обучении бодрствующих необездвиженных животных. В этом отношении оказалась весьма продуктивной разработанная нами методика параллельной регистрации поведения, медленных колебаний потенциала, фоновых и вызванных, и потенциалов действия нейронов головного мозга. Особенно информативным явилось применение в качестве условного стимула, активирующего и тормозящего, вспышек света. Как уже говорилось (Глава III, 2), было выявлено четкое соответствие фазных реакций нейронов зрительной области коры и поздних компонентов ВП на вспышки света чередованию деполяризации и гиперполяризации клеточных тел. Было установлено единство генеза фоновых суммарных медленных колебаний биопотенциала и поздних компонентов ВП в зрительной коре на модально-специфический для нее раздражитель. Следовательно, результаты исследования генеза фазной активности нейронов новой коры и соответствующих суммарных медленных колебаний потенциала, фоновых и вызванных, дают основание к использованию динамики этих показателей работы головного мозга для изучения взаимодействия тормозных и возбудительных процессов при обучении бодрствующих необездвиженных животных, используя экстраклеточное отведение биопотенциалов.
Усиление фазной активности нейронов и медленных колебаний потенциала при выработке внутреннего торможения. Мы провели исследование изменений поведения, активности нейронов зрительной и сенсомоторной областей новой коры и дорзального гиппокампа и одновременно регистрируемых медленных колебаний потенциала при выработке и реализации оборонительных условных рефлексов и всех выделенных И. П. Павловым видов внутреннего торможения.
При отмене подкрепления, т. е. при выработке угасательного торможения, наряду с исчезновением условных двигательных реакций исчезала и активация ЭЭГ на УС и соответствующее ей повышение упорядоченности в распределении во времени импульсации нейронов новой коры и гиппокампа, повышалась амплитуда ЭЭГ, поздних поверхностно негативно-позитивных компонентов ВП на неподкрепляемые вспышки света, и усиливалась соответствующая им фазная активность нейронов в корковом представительстве УС и БС – в сенсомоторной, в зрительной коре, и в гиппокампе (рис. 18, 19, 20, 21). Подобные изменения в ЭЭГ новой коры, поздних компонентов ВП и в ответах нейронов зрительной коры на вспышки света наблюдались и при выработке торможения отставленного рефлекса (рис. 22), дифференцировочного торможения (рис. 23), условного торможения (рис. 20, 24, 25, 26, 27) и торможения с подкреплением (рис. 28).
Рис. 18. Ослабление активации нейрона сенсомоторной области коры на вспышки света при отмене подкрепения.
А – ответы нейрона на вспышки света – УС при выработке оборонительного рефлнкса, Б – ответы на совместное действие вспышек с ЭРК при выработе условного рефлекса, В – на вспышки при отмене подкрепления. Г – оригинальная запись ответов нейрона на вспышки и Д – на совместное действие вспышек с ЭРК При выработке рефлекса у нейрона наблюдается отчетливое предвозбудительное торможение импульсации на вспышки – УС и более короткое на вспышки+ЭРК. При отмене подкрепления предвозбудительное торможение исчезает.
Рис. 19. Усиление медленных колебаний потенциала по мере угашения оборонительного условного рефлекса на вспышки света.
А – 20-е сочетание вспышек света (верхний ряд стрелок) с электрокожным раздражением конечности (нижний ряд стрелок). Сверху вниз: миограмма, ЭКоГ дорзального гиппокампа, сенсомоторной коры, импульсная активность нейрона сенсомоторной коры, ЭКоГ сенсомоторной коры, записанная тем же микроэлектродом, ЭКоГ зрительной коры,